La conjugaison (ou accouplement) des ciliés est un phénomène unique parmi les êtres vivants. Ils n’ont pas de relations sexuelles pour la reproduction ou le plaisir – ils cherchent à augmenter la variation génétique. Des scientifiques de l’Université de Saint-Pétersbourg, en collaboration avec des collègues de Pologne et de France, ont étudié le processus d’accouplement chez cinq espèces sœurs du complexe Paramecium aurelia. Leurs découvertes leur ont permis de décrire les mécanismes génétiques derrière ce phénomène. Les résultats de la recherche ont été publiés dans la prestigieuse revue scientifique Genome Biology and Evolution.
Le processus d’accouplement est l’un des mécanismes les plus importants pour maintenir la variation génétique dans les populations naturelles. L’émergence de la reproduction sexuée s’est avérée être l’innovation évolutive la plus importante qui a facilité l’évolution des eucaryotes. La paramécie est un genre bien connu de protistes ciliés avec un système complexe de «sexes» ou types d’accouplement. La paramécie se reproduit de manière asexuée, par fission binaire, qui n’est pas liée au processus d’accouplement.
Lors de la conjugaison, la paramécie des types d’accouplement compatibles échange des noyaux haploïdes, équivalents aux gamètes. Les noyaux de chaque organisme fusionnent alors pour former un génome diploïde. Ce génome est stocké dans les micronoyaux germinaux des exconjugants. Il subit ensuite des réarrangements à grande échelle dans le macronoyau somatique, y compris l’élimination de pratiquement tout l’ADN non codant. Ainsi, il existe deux cellules de Paramécie avant la formation d’un couple conjugué, ainsi qu’après la conjugaison: aucune progéniture n’est produite. Cependant, au moment où les deux cellules se sépareront, les deux auront changé. D’une part, ils seront désormais devenus génétiquement identiques, et d’autre part, ils auront tous deux acquis une nouvelle identité génétique, différente de leur génotype «parental».
Je ferai une analogie avec les humains, dont l’activité sexuelle n’est pas toujours associée à la procréation. C’est comme si après un rapport sexuel les deux partenaires devenaient des jumeaux identiques. De plus, la transformation est si radicale qu’ils se transforment directement en leur propre progéniture, comme s’ils se réincarnaient dans le même corps mais génétiquement différents. «
Dr Alexey Potekhin, professeur, Département de microbiologie, Université de Saint-Pétersbourg
Pendant plusieurs années, les scientifiques ont étudié les systèmes de type accouplement chez cinq espèces étroitement apparentées de la paramécie ciliée. Ils ont cherché à savoir comment le polymorphisme de type accouplement est maintenu dans les organismes qui ne présentent aucune caractéristique sexuelle. «Les ciliés ne sont pas orthodoxes sur le sexe. Par exemple, différentes espèces de Paramécie ont des systèmes de types d’accouplement multiples, ainsi que binaires. La multitude de types d’accouplement élargit considérablement le choix des partenaires d’accouplement. Plus important encore, l’accouplement se produit entre des cellules de génotypes différents, c’est-à-dire de types d’accouplement différents. Quant aux systèmes binaires, ils sont ce que nous, les humains, appelons «bisexuels». Comme l’a montré la pratique, deux sexes suffisent largement », déclare Alexey Potekhin.
Certaines espèces de Paramécie ont deux types d’accouplement, O (impair) et E (pair), qui pourraient être largement appelés représentants de différents «sexes», car la conjugaison se produit uniquement entre des cellules de types d’accouplement différents. Cependant, les mécanismes de détermination du sexe ou du type d’accouplement sont restés longtemps inconnus.
Des travaux antérieurs sur Paramecium tetraurelia ont révélé le rôle clé du gène mtA. Elle code pour une protéine transmembranaire qui est spécifiquement exprimée dans les cellules sexuellement réactives de type E. La protéine mtA est directement impliquée dans la reconnaissance spécifique à l’espèce des cellules réactives de type O. Pour l’expression de E, la protéine mtA nécessite deux autres protéines, mtB et mtC, qui codent pour des facteurs nécessaires à la transcription de mtA dans les cellules réactives E. Les trois protéines sont spécifiquement requises pour l’expression de type E, alors qu’aucun gène n’est spécifiquement requis pour l’expression de type O.
Pour reconstituer des gènes fonctionnels dans le génome somatique, les ciliés s’appuient sur les réarrangements programmés du génome, qui incluent l’excision des éléments inutiles des séquences codantes dans le macronoyau. Cet événement d’excision dépend d’une classe spéciale de petits ARN qui balaient le génome macronucléaire parental pour identifier les séquences manquantes et les corréler avec la nouvelle, qui doit être formée après la conjugaison.
Par conséquent, toutes les séquences d’ADN absentes du macronoyau parental sont éliminées. Le macronoyau parental est ensuite détruit et le nouveau macronoyau fonctionnel est formé. «Pendant ce temps, les nouveaux génotypes macronucléaires diffèrent du génotype parental, car on s’attend à ce que ce soit le résultat de la conjugaison», note Alexey Potekhin.
Le type d’accouplement de Paramecium tetraurelia est hérité maternellement par des réarrangements programmés du génome. En d’autres termes, chaque descendance acquiert le type d’accouplement de son parent cytoplasmique. «Une cellule de type O possède un gène mtA qui est inactivé au cours du développement, car le segment d’ADN, contenant le promoteur mtA (son site de départ de la transcription) et des éléments directement en aval, rappelle les transposons.
Ces derniers sont également appelés éléments transposables ou gènes sautants. Ils constituent une grande partie de l’ADN non codant et peuvent être éliminés du génome macronucléaire comme inutile. Dans ce cas, ce fragment sera toujours supprimé dans les prochaines générations lors du développement macronucléaire. Après tout, il a déjà été perdu du « modèle ». Ainsi, le gène mtA est inactivé et la descendance hérite du type d’accouplement O », explique Alexey Potekhin.
Parmi les espèces à héritage cytoplasmique des types d’accouplement, il existe plusieurs espèces du complexe Paramecium aurelia: P. biaurelia, P. sexaurelia, P. septaurelia, P. octaurelia, P. decaurelia et P. dodecaurelia. Dans la nouvelle étude, les scientifiques ont montré que ces espèces frères utilisent le même mécanisme, mais des modes différents de détermination du type d’accouplement.
Plusieurs espèces utilisent le même mécanisme de régulation que P. tetraurelia – une délétion héréditaire épigénétique du fragment contenant le promoteur mtA et les éléments directement en aval du site de départ. A l’inverse, chez P. sexaurelia, c’est la dernière des paires de bases de la séquence codante du gène mtA qui subit une correction lors des réarrangements du génome. Dans deux autres espèces de Paramecium, P. biaurelia et P. septaurelia, le gène mtB a été réorganisé différemment – certains fragments du gène mtB peuvent être supprimés conduisant au déficit en mtB. En raison de l’absence de mtB fonctionnel, le gène mtA ne peut pas fonctionner correctement. Ainsi, l’absence de mtB fonctionnel est ce qui détermine le type d’accouplement O chez ces espèces.
«Quand j’étais étudiant il y a 25 ans, j’étais étonné de constater qu’au sein d’un petit groupe de ciliés, il existe trois modes différents de détermination du type d’accouplement et d’héritage. Une telle plasticité évolutive des systèmes de type accouplement est unique et ne peut être trouvée dans les organismes multicellulaires. À l’époque, c’était un mystère absolu, car alors personne n’avait une idée du balayage du génome, ni des gènes de type accouplement. Notre équipe de recherche a pu apporter une grande contribution à l’étude de ce phénomène, et je me réjouis des résultats scientifiques que nous avons obtenus. Cela a été une véritable quête scientifique », souligne Alexey Potekhin.
Dans Paramécie tredecaurelia, les types d’accouplement ne sont pas hérités de manière cytoplasmique, mais suivent un modèle classique d’héritage mendélien. Il a été montré que dans cette espèce, les types d’accouplement O et E sont génétiquement déterminés par la perte d’un seul nucléotide dans le promoteur mtA dans les clones de type E. Le génome de P. tredecaurelia ne contient pas de gène mtB fonctionnel; par conséquent, un autre facteur de transcription joue son rôle.
Les expériences menées ont permis aux scientifiques d’établir que le site de liaison du facteur de transcription est situé dans la région du promoteur avec une délétion d’un nucléotide découverte, tandis que le gène mtA est activé par un tel promoteur. S’il n’y a pas de délétion, alors le site n’est pas reconnu et le gène mtA n’est pas exprimé pendant la réactivité sexuelle. Le même site de liaison dans le promoteur mtA est également observé chez trois autres espèces du complexe Paramecium aurelia, toutes dépourvues du gène mtB.
«Cela implique que dans l’évolution de ces espèces sœurs, il y a eu plusieurs transitions évolutives entre les systèmes de détermination du type d’accouplement. Malgré des solutions moléculaires différentes, le résultat était toujours le même: dans une population naturelle, il y aura des cellules des deux types d’accouplement. L’histoire évolutive du Paramecium aurelia illustre que tout mécanisme de régulation pour maintenir le polymorphisme de type accouplement dans les populations cellulaires peut prendre racine, impliquant l’expression génique biaisée de type accouplement et des réarrangements programmés du génome. Cela montre à quel point le processus d’accouplement est important, même pour les organismes unicellulaires », note Alexey Potekhin.
La source:
Référence du journal:
Sawka-Gądek, N., et coll. (2020) Plasticité évolutive des mécanismes de détermination du type d’accouplement chez les espèces frères Paramecium aurelia. Biologie et évolution du génome. doi.org/10.1093/gbe/evaa258.